Frequency of intraepithelial lesions and the main microorganisms associated with in Papanicolaou screenings

 

Aline Elisabete da Silva¹, Rayanne de Andrade Vieira¹, Érica Buarque Wanderley¹, Iran Alves da Silva¹, Adrya Lúcia Peres¹, Sibele Ribeiro de Oliveira¹

 

¹  Centro Universitário Tabosa de Almeida (ASCES-UNITA). Caruaru, PE, Brasil.

 

Recebido em 10/10/2022

Aprovado em 14/12/2022

DOI: 10.21877/2448-3877.202200076

 

INTRODUÇÃO

 

O colo do útero é constituído de uma porção interna, a endocérvice, e uma porção externa, composta por epitélio pavimentoso estratificado não queratinizado, bem similar ao epitélio vaginal.⁽¹⁾ A sua principal função é proteger a cérvice e a vagina de agentes químicos, físicos e microbiológicos.⁽²⁾

Quando uma neoplasia acomete o colo do útero, há uma replicação celular desordenada do epitélio de revestimento desse órgão, comprometendo também o tecido subjacente, conhecido como estroma. Existem duas categorias de neoplasias do colo do útero e suas manifestações dependem do epitélio comprometido, ambas associadas ao papiloma vírus humano (HPV).⁽³⁾ Dessas neoplasias, o carcinoma epidermoide representa o tipo mais incidente, acometendo o epitélio escamoso. Já o adenocarcinoma, por sua vez, representa o tipo mais raro e acomete o epitélio glandular.⁽⁴⁾  Dessa maneira, a presença do câncer cervical está associada a infecções pelo HPV.⁽⁵⁾

Existem aproximadamente 120 tipos de HPV, sendo que aproximadamente 36 são capazes de infectar o aparelho genital.⁽⁶⁾ Os que mais se destacam são o HPV tipo 16 e 18, pois apresentam maiores riscos de infecções, sendo capazes de se integrar ao DNA (ácido desoxirribonucleico) do paciente e são os mais associados com a ocorrência de neoplasias no mundo.⁽⁷⁾ Neste sentido, quando a infecção se torna persistente, ocorrem alterações morfológicas nas células do epitélio cervical, dando origem às lesões de baixo risco, às lesões de alto risco e ao câncer propriamente dito.⁽⁸⁾

A Gardnerella vaginalis, uma bactéria membro da microbiota vaginal, pode estar associada a infecções e atuar como um agente facilitador da entrada do HPV nas células epiteliais, causando lesões no epitélio cervicovaginal, nas células das camadas basais e parabasais, aumentando assim o risco do desenvolvimento do câncer do colo do útero.⁽⁹⁾ O estudo de Silva et al.⁽¹⁰⁾ demonstrou uma possível associação entre a infecção por Gardnerella vaginalis e o desenvolvimento de anormalidades cervicais, como aquelas ocasionadas pelo HPV. Além da Gardnerella vaginalis, outros microrganismos podem estar presentes em lesões epiteliais e vaginites, tais quais Trichomonas vaginalis ou Candida albicans.⁽¹¹⁾

O rastreamento de possíveis lesões intraepiteliais, bem como a identificação do grau de acometimento das lesões são possíveis através da colpocitologia oncótica, também chamada de exame citopatológico, ou Papanicolaou,⁽¹²⁾ exame citológico convencional de baixo custo, que possibilita a detecção precoce do câncer cervical, sendo disponibilizado pelo Sistema Único de Saúde (SUS) e que deve ser realizado, na grande maioria das vezes, anualmente.⁽⁴⁾

Mesmo com a possibilidade de detecção precoce, bem como com as orientações quanto às práticas preventivas, o câncer do colo do útero ainda se enquadra como um problema de saúde pública nos países em desenvolvimento como o Brasil, valendo ressaltar que o exame citopatológico é uma ferramenta eficaz para monitorar e prevenir evoluções de neoplasias.⁽¹³⁾ Nesse contexto, este estudo objetivou verificar a frequência de lesões intraepiteliais e os principais microrganismos que possam estar relacionados a lesões do colo do útero presentes em exames de mulheres atendidas no Laboratório de Citologia Clínica do Centro Universitário Tabosa de Almeida (ASCES-UNITA).

 

MATERIAL E MÉTODOS

 

Trata-se de um estudo de caráter analítico retrospectivo transversal, realizado no Laboratório de Citologia Clínica localizado no Laboratório Escola do Centro Universitário Tabosa de Almeida (ASCES-UNITA), acerca das lesões intraepiteliais do colo do útero e dos principais microrganismos associados. Para atingir os objetivos propostos no estudo, foram utilizados os diagnósticos citológicos do exame Papanicolaou, disponibilizados pelo local de estudo. Por meio dos dados obtidos nos exames citológicos, foi realizado o levantamento quantitativo das informações.

A população do estudo se baseou nos laudos das mulheres com faixa etária de 18 a 64 anos, com exames realizados entre o período de janeiro de 2016 a dezembro de 2020.  Foram incluídos no estudo os exames citopatológicos (diagnósticos positivos para lesões intraepiteliais, carcinoma escamoso, adenocarcinoma in situ, agentes infecciosos e resultados negativos). Foram excluídos os exames que se mostravam com preenchimento incompleto acerca dos dados, bem como os laudos cujos resultados evidenciaram que as lâminas foram consideradas insatisfatórias em relação à sua confecção. As informações obtidas dos exames de Papanicolaou foram coletadas de maneira manual, sendo utilizado o programa Microsoft Office Excel 2016 para tabulação dos dados.

Na análise de dados, foi realizada a estatística quantitativa. Os dados de associação foram analisados através do teste de Qui-quadrado, utilizando o programa PRISM, versão 6.0, considerando intervalo de confiança de 95%, e p>0,05 o nível de significância de 5%. Também foi utilizado o programa Microsoft Office Excel 2016 para a plotagem de gráficos.

 

ÉTICA

 

O presente estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa com Seres Humanos do Centro Universitário Tabosa de Almeida (ASCES-UNITA), sob Parecer nº 5.337.930.

 

RESULTADOS

 

No que se refere ao número de exames avaliados, verificou-se que 2017 foi o ano em que mais pacientes (172) realizaram o exame, e 2020 o ano que registrou menor número de exames.⁽²⁴⁾ De maneira geral, o índice de positividade foi de 6,83% e a frequência relativa de diagnósticos negativos foi maior do que a de positivos. Apesar disso, nos anos de 2019 e 2020 (Tabela 1) ocorreu um aumento na frequência relativa de lesões positivas, com valores de 16,21% (6) e 20,83% (5), respectivamente.

No que se refere às lesões intraepiteliais (Tabela 1), este estudo verificou que, de forma geral, células escamosas atípicas de significado indeterminado (ASC-US), lesões intraepiteliais escamosas de baixo grau (LSIL) e lesões intraepiteliais escamosas de alto grau (HSIL) apresentaram um total de 10 lesões (2,13%) cada uma. Em relação às células escamosas atípicas não podendo excluir lesão intraepitelial de alto grau (ASC-H) e carcinoma escamoso, foi verificado 1 representante (0,21%) de cada. O ano de 2017 foi o que apresentou mais resultados positivos para lesões intraepiteliais (10), com maior número para ASC-US com 4 pacientes (2,32%), seguido de HSIL com 3 (1,74%), LSIL com 2 (1,16%) e carcinoma escamoso com 1 (0,58%).

Lesão intraepitelial escamosa de alto grau- HSIL foi a única categoria diagnosticada em todos os anos avaliados (Figura 1). Carcinoma escamoso foi identificado apenas no ano de 2017 e o mesmo ocorreu com ASC-H, que foi identificada uma representante, no ano de 2019.

Com relação aos microrganismos potencialmente patogênicos identificados nos exames citopatológicos (Tabela 2), este estudo identificou que, de maneira geral, Gardnerella vaginalis foi o microrganismo mais identificado (71,27%) entre os anos de 2016 a 2020, seguido por Candida albicans (15,90%), Leptothrix (4,31%), Gardnerella vaginalis associada a Candida albicans (3,63%), Gardnerella vaginalis associada a Trichomonas vaginalis (2,95%) e Trichomonas vaginalis isoladamente (0,9%).

Ainda na Tabela 2, o ano de 2017 foi em que se identificou maior número de microrganismos (163) presentes nos laudos examinados, e destes foram mais prevalentes a Gardnerella vaginalis (71,16%), seguida por Candida albicans (13,49%), Leptothrix (6,74%), Gardnerella vaginalis associada a Candida albicans (4,29%), Gardnerella vaginalis associada a Trichomonas vaginalis (3,68%) e Trichomonas vaginalis (0,61%).

O ano com menor detecção de microrganismos potencialmente patogênicos foi o de 2020 (19 casos), mas, assim como no ano de 2017, o microrganismo mais prevalente foi a Gardnerella vaginalis (63,15%), seguida por Candida albicans (31,57%) e Leptothrix (5,26%). De modo geral, em todos os anos avaliados, foi identificado que entre os microrganismos potencialmente patogênicos, houve uma maior prevalência de Gardnerella vaginalis seguida por Candida albicans.

Além desses microrganismos potencialmente patogênicos, foi identificada a presença de microrganismos (Tabela 3) que não possuíam ação infecciosa, sendo eles: Lactobacillus sp., bacilos e cocos. Bacilos foi o grupo de não ação infecciosa mais identificado (44,17%), seguido por Lactobacillus sp. (37,62%) e cocos (18,20%).

Em relação à presença de Gardnerella vaginalis em lesões citopatológicas do tipo LSIL e HSIL (Tabela 4), este estudo demonstrou uma associação significativa com o desenvolvimento de lesões intraepiteliais (LSIL e HSIL) (p<0,0001 e OR 18,2758) ao passo que os demais microrganismos não mostraram associação.

 

Tabela 1

Lesões em exames citopatológicos de mulheres atendidas no período de 2016 a 2020.

Ano	Diagnósticos negativos		Lesões cervicais positivas		Lesões intraepiteliais positivas*										Total
					ASC-US		ASC-H		LSIL		HSIL		Carcinoma Escamoso
	N	%	N	%	N	%	N	%	N	%	N	%	N	%	N
2016	84	91,30	8	8,69	6	6,52	0	0	0	0	2	2,17	0	0	92
2017	162	94,18	10	5,81	4	2,32	0	0	2	1,16	3	1,74	1	0,58	172
2018	140	97,90	3	2,09	0	0	0	0	2	1,39	1	0,69	0	0	143
2019	31	83,78	6	16,21	0	0	1	2,70	3	8,10	2	5,40	0	0	37
2020	19	79,16	5	20,83	0	0	0	0	3	12,5	2	8,33	0	0	24
Geral	436	93,16	32	6,83	10	2,13	1	0,21	10	2,13	10	2,13	1	0,21	468

*Valores referentes ao total de lesões cervicais positivas.

Figura 1

Lesões intraepiteliais em exames citopatológicos de mulheres atendidas no período de 2016 a 2020.

Tabela 2

Microrganismos potencialmente patogênicos em exames citopatológicos de mulheres atendidas no período de 2016 a 2020.

Microrganismos potencialmente patogênicos
Ano	Gardnerella vaginalis		Candida albicans		Leptothrix		Trichomonas Vaginalis		Gardnerella vaginalis e Trichomonas Vaginalis		Gardnerella vaginalis e Candida albicans			Total
	N	%	N	%	N	%	N	%	N	%	N	%	N
2016	57	66,27	19	22,09	2	2,32	0	0	4	4,65	4	4,65	86
2017	116	71,16	22	13,49	11	6,74	1	0,61	6	3,68	7	4,29	163
2018	108	77,14	20	14,28	4	2,85	2	1,42	1	0,71	5	3,57	140
2019	25	78,12	3	9,37	1	3,12	1	3,12	2	6,25	0	0	32
2020	12	63,15	6	31,57	1	5,26	0	0	0	0	0	0	19
Geral	318	71,27	70	15,9	19	4,31	4	0,9	13	2,95	16	3,63	440

Tabela 3

Microrganismos não infecciosos presentes em exames citopatológicos com lesões intraepiteliais de mulheres atendidas no período de 2016 a 2020.

Ano	Lactobacillus sp.		Bacilos		Cocos		Total
	N	%	N	%	N	%	N	%
2016	86	38,73	113	50,9	23	10,36	222	100
2017	75	38,86	94	48,7	24	12,43	193	100
2018	113	39,1	110	38,06	66	22,83	289	100
2019	81	37,85	73	34,11	60	28,03	214	100
2020	13	21,66	42	70	5	8,33	60	100
Geral	368	37,62	432	44,17	178	18,2	978	100

Tabela 4

Associação de microrganismos em lesões citopatológicas.

Microrganismos em lesões citopatológicas (LSIL e HSIL)	Valor de p	Odds Ratio (OR)
Gardnerella vaginalis	0,0001	18,2758
Candida albicans	0,05	0
Leptothrix	0,05	0
Trichomonas vaginalis	0,05	0

 

DISCUSSÃO

 

Entre os anos avaliados neste estudo, em termos de quantidade de exames realizados, o ano de 2020 foi o ano com menos exames realizados, semelhante ao estudo realizado por Militão et al.,⁽¹⁴⁾ que observaram uma queda de 67% na realização de exames de Papanicolaou em todo o território brasileiro, a partir dos dados da plataforma DATASUS coletados entre janeiro de 2019 a dezembro de 2020. O referido trabalho evidenciou que todas as macrorregiões do Brasil foram afetadas com tal diminuição, sendo a Região Sul do país com o menor impacto observado, enquanto as demais macrorregiões apresentaram quedas superiores a 50%, sugerindo que a pandemia de COVID-19 reduziu estatisticamente o número de ações relacionadas ao exame Papanicolaou e possivelmente a identificação das lesões precursoras ou relacionadas ao câncer cervical em 2020, como foi evidenciado também no nosso estudo.

A frequência de diagnósticos negativos encontrados nesse estudo atingiu 97,9% em 2018, entretanto, nos anos de 2019 e 2020 ocorreu um aumento na frequência relativa de lesões positivas, com valores de 16,21% e 20,83%, respectivamente.  Tais valores estão acima da referência de 3% a 10% recomendada no Manual de Gestão da Qualidade dos Exames Citopatológicos do Instituto Nacional de Câncer. Logo, o aumento de casos positivos encontrados pode estar relacionado à procura desse serviço somente pelas mulheres sintomáticas, ou por aquelas às quais fora indicado repetir o exame em razão de alguma alteração anterior ou, ainda, a seguimento conforme o fluxograma das Diretrizes Brasileiras recomendadas pelo Ministério Saúde.⁽¹⁵⁾ Semelhantemente, resultados divergentes foram encontrados no estudo de Mattei, Lohmann e Cargnelutti⁽¹⁶⁾ com mulheres usuárias da Atenção Primária à Saúde no interior do Rio Grande do Sul, no período de 2014 a 2017, em que a maior frequência de lesões positivas ocorreu em 2017 (32,0%) e a menor em 2014 (20,4%).

Ao avaliar as lesões intraepiteliais, 2017 foi o ano com maior número de diagnósticos positivos, apresentando prevalência de ASC-US, seguido por HSIL, LSIL e carcinoma escamoso. Fredrich e Renner⁽¹⁷⁾ também identificaram em seu estudo uma maior frequência de ASC-US em 1,8% das 2.346 mulheres que realizaram exames citopatológicos. Além disso, no estudo de Silva et al.⁽¹⁰⁾ foi encontrada uma frequência de 37% para ASC-US em 1.275 exames realizados.

Nesse trabalho, a lesão intraepitelial HSIL foi a mais prevalente dentre as demais lesões identificadas, com estabilidade de casos em 2019 e 2020. Um estudo realizado no Paraná entre 2012 e 2018 encontrou que ao longo dos anos ocorreu um aumento de 0,33% a 0,74%, respectivamente, na detecção de HSIL.⁽¹⁸⁾ Do intervalo de anos adotado nesse estudo, o carcinoma escamoso foi identificado apenas uma vez, em 2017. Esta lesão intraepitelial é de baixa prevalência, como demonstrado num estudo realizado em Goiânia,⁽¹⁹⁾ com um valor de 0,02% (1 em 4.558 exames realizados).

Dentre os casos positivos para lesões citopatológicas, nesta pesquisa, foram mais prevalentes LSIL e em seguida HSIL, corroborando com estudos também realizados em Pernambuco, por Junior et al.⁽²⁰⁾ e Pedrosa et al.⁽⁵⁾ onde também descrevem a maior presença de alterações epiteliais LSIL diante das HSIL em exames citológicos em mulheres pernambucanas. As LSIL possuem um índice elevado de detecção, quando não diagnosticadas de maneira breve, favorecendo um processo consecutivo que pode levar no surgimento de HSIL.

Células escamosas atípicas não podendo excluir lesão intraepitelial de alto grau (ASC-H) também foram identificadas apenas uma vez no presente trabalho, no ano de 2019, divergindo de estudo realizado também na cidade de Caruaru, por Pedrosa et al.,⁽⁵⁾ que identificou um quantitativo maior, com 23,89% (216) das pacientes com essa anormalidade.

No que se refere aos microrganismos presentes, Gardnerella vaginalis, Candida albicans, Leptothrix, Trichomonas vaginalis, Lactobacillus spp. e bacilos e cocos estiveram presentes nos exames das pacientes avaliadas. A vagina e o colo do útero são órgãos considerados complexos, pois concentram uma quantidade considerável de espécies bacterianas aeróbias e anaeróbias, conhecidas como “microbiota natural vaginal”. Essas espécies, em determinadas ocasiões, podem contribuir com a ocorrência de inflamação cervicovaginal.⁽⁹⁾ Trichomonas vaginalis, Neisseria gonorrhoeae, Gardnerella vaginalis, Candida albicans e Chlamydia trachomatis estão entre os principais patógenos frequentemente associados a infecções na vagina e na cérvice do útero.⁽²¹⁾ As infecções cervicovaginais também podem ser ocasionadas por bactérias anaeróbicas como Mobiluncus bacteroides e Mycoplasma hominis.⁽⁹⁾ Neste sentido, o exame de Papanicolaou demonstra sua relevância não apenas identificando malignidades citológicas, mas também microrganismos patogênicos ou infecções microbianas em estágio inicial.⁽⁶⁾

No intervalo de anos adotado por esse estudo, foi identificado que entre os microrganismos potencialmente patogênicos houve uma prevalência de Gardnerella vaginalis seguida por Candida albicans. Similarmente a esse achado, Mattos e Santos⁽²²⁾ encontraram em seu estudo que Gardnerella vaginalis foi o microrganismo patogênico mais prevalente (16,8%), seguido por Candida spp. (1,8%). Barbosa et al.⁽²³⁾ também evidenciaram Gardnerella vaginalis como microrganismo patogênico mais identificado (79,6%), seguido por Candida spp. (16,8%) e Trichomonas vaginalis (2,2%).

De forma geral, houve uma predominância, neste estudo, de registro de bacilos, microrganismos que não possuem ação infecciosa, divergindo do trabalho de Barbosa et al.,⁽²³⁾ que determinaram que a microbiota de mulheres que realizavam exames citológicos possuía uma prevalência de Lactobacillus spp. (46,97%), seguida de bacilos (6,63%). Em todos os anos avaliados nesse estudo, os cocos estiveram entre os menos identificados, diferentemente dos resultados encontrados por Fredrich e Renner⁽¹⁷⁾ que destacaram em seu estudo que de 2.346 pacientes, houve uma prevalência de cocos (986 pacientes), seguido por Lactobacillus spp. (767).

O ano que mais identificou microrganismos que não possuíam ação infecciosa foi 2018, sendo Lactobacillus spp. o mais citado, seguido por bacilos e cocos. Lactobacillus spp. é uma bactéria comum da microbiota vaginal, capaz de determinar o pH ácido e dificultar o crescimento de outros microrganismos.⁽²⁴⁾ Mattos e Santos⁽²²⁾ relataram em seu estudo que 81,4% das mulheres que realizaram exames citopatológicos apresentaram Lactobacillus spp. em sua microbiota normal.

A associação entre a presença de Gardnerella vaginalis nos exames citopatológicos com o desenvolvimento de lesões citopatológicas corrobora com o estudo de Ribeiro et al.,⁽²⁵⁾ que encontraram uma associação estatisticamente significante entre as mulheres infectadas por Gardnerella vaginalis e anormalidades citológicas. Ainda nesse aspecto, Silva et al.⁽¹⁰⁾ definiram que a Gardnerella vaginalis estava entre os fatores de risco para o desenvolvimento de anormalidades cervicais. Similarmente, Negrete et al.⁽²⁶⁾ avaliaram 259 exames citopatológicos de 2018 a 2019, dos quais 79 exames (30%) apresentaram critérios citológicos compatíveis com inflamação e a presença de Gardnerella vaginalis, demonstrando a associação da bactéria com lesões citopatológicas.

 

CONCLUSÃO

 

Este estudo evidenciou as alterações intraepiteliais ASC-US, ASC-H, LSIL, HSIL e carcinoma escamoso, com uma maior frequência de atipias, com predomínio para ASC-US, seguidas de lesões de baixo grau. Entre os microrganismos potencialmente patogênicos, houve uma prevalência de Gardnerella vaginalis seguida por Candida albicans, havendo uma associação entre a presença de Gardnerella vaginalis com o desenvolvimento de lesões citopatológicas.

 

SUPORTE FINANCEIRO

 

Os custos deste trabalho foram de responsabilidade de seus autores.

 

AGRADECIMENTOS

 

Ao Laboratório Escola ASCES-UNITA pela disponibilidade, no que se refere à infraestrutura e concessão dos dados presentes nos resultados dos exames citológicos do Laboratório de Citologia Clínica.

 

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Correspondência

Iran Alves da Silva

E-mail: [email protected]